Олег Меньшиков родился в семье военного инженера и врача. После окончания общеобразовательной и музыкальной школ (1977 год) поступил в Высшее театральное училище имени М. С. Щепкина, на курс Н. Н. Афонина. После окончания театрального училища в 1981 году поступил в Малый театр. Через год был призван в Советскую армию и проходил службу в Центральном академическом театре Советской армии. В 1985 году Меньшиков перешёл в труппу театра имени Ермоловой, где проработал до 1989 года, сыграв ряд заметных ролей. В 1995 году он организовал свою театральную компанию, которая называется «Товарищество 814». Став свободным актёром, Меньшиков играет в спектаклях Петра Фоменко (роль Калигулы в одноимённом спектакле — 1990 год), лондонском театре «Глобус» (роль Сергея Есенина в спектакле «Когда она танцевала» — 1991 год).
Указом Президента РФ награжден орденом Почёта (8 ноября 2010) — за большой вклад в развитие отечественного кинематографического искусства и многолетнюю творческую деятельность. .